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Effet de l’environnement sur la sélection sexuelle chez la truite commune (Salmo trutta L.) - Work in progress #3

La sélection sexuelle est une composante de la sélection naturelle qui génère des différences de succès reproducteur entre les individus par le filtre de la reproduction, et influence donc la transmission des gènes entre générations. Un récent travail de recherche effectué dans le cadre d’une thèse (Zoé Gauthey) a permis d’étudier l’effet des variations de l’environnement hydraulique (réchauffement climatique, construction de barrages, etc.) sur la sélection sexuelle chez la truite commune. Des méthodes nouvelles permettant de mieux appréhender l’investissement reproducteur, ainsi que de décomposer l’effet des traits (caractères observables : couleur, forme etc.) sur la l’aptitude phénotypique des individus en fonction des différentes étapes de la sélection sexuelle, ont été mises au point. Les expériences réalisées en milieux naturel et semi-naturel indiquent que la variabilité environnementale n’affecte pas le choix d’habitat de reproduction par les femelles. En revanche, il peut affecter l’investissement reproducteur dans la compétition par exemple, ainsi que les flux de gènes entre des populations génétiquement distinctes. Les résultats obtenus permettent une première estimation de l’évolution de la sélection sexuelle dans le contexte du changement climatique qui prédit notamment l’augmentation de la variabilité hydrologique en zone tempérée, par exemple la variation de débit des rivières ou de courants.

Publié le 06/03/2015

La sélection sexuelle est un processus central de l’évolution qui génère des différences de succès d’appariement (nombre de partenaires sexuels) et de succès reproducteur (nombre de descendants) entre les individus d’une population. Ces différences affectent directement l’aptitude phénotypique des individus et donc la transmission des gènes d’une génération à l’autre.

Plusieurs mécanismes peuvent être à l’origine de la variation du succès reproducteur, comme la compétition intra-sexuelle, la préférence intersexuelle ou les soins parentaux. Chacun de ces mécanismes représente un coût énergétique plus ou moins important pour l’organisme. Chez la truite commune (Salmo trutta L.), une intense compétition intra-sexuelle se déroule chez les mâles pour s’accaparer les femelles, et les femelles expriment une préférence sexuelle apparente pour différents phénotypes de mâles, tout en procédant à la construction du nid (soins maternels), ce dernier étant essentiel à la survie des descendants. Ces mécanismes sont sous l’effet direct de l’environnement, notamment social mesuré par le sex-ratio opérationnel (ratio du nombre de mâles en activité sur le nombre de femelles en activité ou OSR) : le coût de la compétition dépend de l’OSR, et les soins parentaux sont liés à la prédation et au cannibalisme. Cependant, la variabilité de l’environnement physique comme les changements de débit peuvent également affecter ces coûts ainsi que la survie des descendants.

Le rôle du réchauffement climatique sur le cycle de vie de la truite commune

Au travers d’un récent travail de recherche effectué dans le cadre d’une thèse, l'Unité Ecobiop a cherché à approfondir la compréhension des effets de l’environnement sur la sélection sexuelle chez la truite commune. Cette question a été étudiée à plusieurs échelles : individuelle (mécanismes endogènes), interindividuelle (groupe social et plus particulièrement la prise en compte du phénotype du partenaire sexuel), inter-populationnelle (entre populations différentes). À chacune de ces échelles, les chercheurs ont étudié l’effet de la variation des conditions hydrauliques (changement de débit) qui constitue un facteur structurant du déroulement du cycle de vie de cette espèce. La variabilité des paramètres hydrauliques est au centre des questionnements concernant les effets du réchauffement climatique : les prévisions des modèles théoriques indiquent un accroissement des évènements extrêmes (crues et sécheresses) en zone tempérée.
Afin de traiter cette question, l'unité Ecobiop a développé des méthodes de recherche originales à trois niveaux.

  • En premier lieu, les chercheurs ont utilisé des indicateurs de concentration de métabolites énergétiques dans le plasma sanguin pour mesurer la variation d’une partie de l’investissement reproducteur (celle liée au comportement de reproduction) au cours de la période de reproduction.
  • En deuxième lieu, l’équipe a développé de nouveaux modèles permettant de mesurer l’effet séparé des traits qui caractérisent les mâles et les femelles (couleur, forme, etc.) sur chacune des différentes étapes de la sélection sexuelle : recherche de partenaires, succès d’appariement, succès reproducteur. Ces modèles croisent des données sur le succès reproducteur et d’observation du comportement.
  • Enfin, les chercheurs ont mis en place des expériences originales dans un chenal expérimental milieu semi-naturel pour observer et mesurer la sélection sexuelle en faisant varier l’origine des géniteurs (effets populationnels) et le débit (effet environnemental).

Des traits comportementaux pour mieux comprendre le succès reproducteur

Les résultats indiquent tout d’abord que la variation de certains métabolites énergétiques dans le plasma sanguin (triglycérides, acides gras insaturés) pendant la période de reproduction n’est pas liée à la production des gamètes, et pourrait donc être un indicateur de l’investissement comportemental (recherche de partenaire, interactions agonistiques, soins parentaux). Cette hypothèse est fortement étayée par le fait que cette variation est étroitement liée au succès reproducteur des mâles comme des femelles. Ce phénomène confirme un compromis entre énergie investie et succès reproducteur souvent supposé mais très rarement démontré chez les poissons. En revanche, lorsque les chercheurs font varier l’environnement, les géniteurs issus de populations différentes ne réagissent pas de façon similaire : en environnement constant (débit stable), les géniteurs semblent tous montrer la même variation de concentration de métabolites pendant la reproduction. Mais en environnement variable (débit aléatoire), les géniteurs femelles issus de la population la plus soumise à des débits aléatoires montrent une variation des métabolites moindres que les autres. Le laboratoire met donc en évidence une interaction population/environnement qui gouverne une partie de l’investissement reproducteur. Les chercheurs montrent que cette interaction génère aussi un isolement reproducteur dépendant du sexe dans l’environnement aléatoire: les mâles issus d’un tel environnement ne participent plus du tout à la reproduction. Cet effet pourrait être dû à une adaptation permettant de percevoir les signaux environnementaux, comme le caractère aléatoire de l’environnement, et de réguler son investissement reproducteur en conséquence.

À l’aide du modèle de décomposition de la sélection sexuelle,  les scientifiques ont montré qu’en environnement constant, la taille du poisson joue à chaque étape de la sélection sexuelle chez les mâles (recherche de partenaire, succès d’appariement et succès reproducteur). En revanche chez les femelles, la taille corporelle affecte très peu les deux premières étapes, et a un effet négatif sur le succès reproducteur. En environnement variable, ces effets tendent à s’atténuer chez les mâles notamment, la sélection sur la taille serait donc moins forte.

Enfin, outre les effets de la variabilité des débits sur l’investissement reproducteur et l’isolement reproducteur entre les populations, les chercheurs ont étudié en milieu naturel comment les femelles choisissent leur habitat de reproduction en fonction de leur investissement gamétique (taille de l’œuf). Les résultats indiquent que la survie des descendants est en grande partie gouvernée par la variation du débit et l’arasement de tout ou partie de la frayère. Il ne semble pas que les choix d’habitats, mesurés par la granulométrie ou la profondeur d’enfouissement, influencent la probabilité d’arasement, mais les frayères creusées par les petites femelles sont moins soumises à l’arasement. Ainsi, la taille de la femelle pourrait devenir une cible de la sélection naturelle mais aussi sexuelle (préférence des mâles) en cas d’augmentation de la variabilité aléatoire des débits. Une  solution alternative serait de multiplier le nombre de frayères par femelle pour atténuer les risques. Lorsque les œufs ne sont pas arasés, leur survie est en partie affectée par la granulométrie, les plus gros œufs survivant mieux dans les plus fortes granulométries. Cette relation entre l’habitat et le phénotype des œufs est une piste pour expliquer le maintien de la variation de la taille de l’œuf en milieu naturel.

L’ensemble de ces travaux montre que l’environnement semble affecter fortement le succès d’appariement et le succès reproducteur de la truite commune. Les effets peuvent être complexes et reposer sur plusieurs mécanismes : l’environnement physique (variabilité des débits) peut par exemple conditionner l’environnement social qui à son tour influence les mécanismes de la sélection sexuelle (compétition pour l’accès au partenaire, choix de l’habitat de reproduction). Par ailleurs, toutes les populations ne présentent pas les mêmes réactions face à un changement de l’environnement. Les prédictions d’augmentation de fréquence des évènements hydrauliques extrêmes auront donc des effets multiples, à la fois sur les aspects sociaux qui gouvernent la compétition et l’offre phénotypique, mais aussi sur la survie des poissons juvéniles, qui pourra alors modifier les coûts et bénéfices des différentes tactiques comportementales. Enfin, ces modifications environnementales pourront affecter les flux  de gènes entre populations, affectant la dynamique de la diversité entre espèces chez la truite commune.

Références scientifiques

Ces travaux ont fait l’objet d’une thèse de doctorat soutenue par Zoé Gauthey le 9 décembre 2014, conduite sous la direction de Jacques Labonne (chargé de recherche Inra – UMR ECOBIOP)  Arturo Elosegi, (professeur des universités à l'université du Pays basque - Espagne) et Cédric Tentelier (maître de conférences à l’Université de Pau et des Pays de l'Adour/UMR ECOBIOP). Zoe Gauthey a bénéficié d'une bourse transfrontalière entre la France (Université de  Pau et des Pays de l'Adour, Pau) et l'Espagne (UPV, Bilbao).

Gauthey Z., , Marine Freychet M.,Manicki A.,Herman A.,Lepais O., Panserat S., Elosegi A., Tenteliera C., Labonne J., (2015), The concentration of plasma metabolites varies throughout reproduction and affects offspring number in wild brown trout (Salmo trutta), Comparative Biochemistry and Physiology, Part A 184 (2015) 90-96. doi:10.1016/j.cbpa.2015.01.025

Work in progress

Dans la fabrique de la recherche agronomique
Logo WIP - La fabrique de la recherche agronomique © Alain Girard - Inra
© Alain Girard - Inra
La série vidéos "Work in progress - Dans la recherche de la fabrique agronomique" vous emmène découvrir comment se construisent les recherches. En s’intéressant à la science en train de se faire, et en adoptant un point de vue technique, ces vidéos s’intéressent à l’expérimentation, aux « bricolages » qui mobilisent la générosité et l’ingéniosité des chercheurs, ingénieurs et techniciens.
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